A Fővárosi Képtár a második világháborút követően a közgyűjtemények közül elsőként, 1946-ban nyitotta meg kapuit a látogatók előtt. Kopp Jenőt 1947 nyarán Pogány Ö. Gábor követte a képtár igazgatójaként. Mivel a Fővárosi Képtár az utolsó másfél évszázad képzőművészetének legjobb darabjait gyűjtötte össze, már 1949-ben felmerült, hogy mindez egy új nemzeti galéria megteremtésének az alapja lehet. A nemzeti galéria létrehozásának jegyében így a Fővárosi Képtár „tiszta esztétikai szempontok” alapján vásárolt anyaga 1953-ban beolvadt a Szépművészeti Múzeumhoz tartozó Országos Képtárba, majd 1957-ben a Magyar Nemzeti Galéria gyűjteményébe. A „maradék” várostörténeti érdekességű anyagot a Kiscelli Múzeumban helyezték el. A Fővárosi Képtár első korszaka lezárult.
Nem sokkal később, 1959. december 18-án azonban Budapest Főváros Tanácsa Végrehajtó Bizottságának ülése határozatot hozott a képzőművészeti gyűjtés újraindításáról. 1960-tól a főváros külön pénzügyi keretet biztosított a vásárlásokra, és a tanács 1961-től a gyűjtemény nyilvántartását a Budapesti Történeti Múzeumra bízta. 1960 és 1973 között a gyűjteménygyarapítást az Újkori Osztály vezetője, dr. Bertalan Vilmos irányította, közvetlen munkatársai dr. Tőkei Ferencné Egry Margit és Cifka Péterné voltak. Dr. Bertalan Vilmos alig titkolt szándéka a képtár újjászervezése volt, és sikerült elérnie, hogy az élő művészektől történő gyarapítás mellett létrejöhessen ismét egy műtörténti gyűjtemény is. Bár ezekben az években kerültek a múzeumba a lefontosabb 19. századi mesterek főművei, a gyűjtés elsősorban a 20. századra koncentrálva folyt, részben az „elvett” modern magyar művészeti gyűjtemény rekonstrukciójának szellemében. A századvég és századforduló modern nagymestereinek alkotásai, a két világháború közötti grafikák, plasztikák és festmények közvetlenül a még élő művészektől vagy azok örököseitől jutottak a gyűjteménybe. A főváros támogatásával a várostörténeti érdekességű művek mellett így rendkívül gyorsan sikerült felépíteni egy kiváló magyar képzőművészeti gyűjteményt, amelynek 20. századi anyaga tükrözte, mintegy a gyűjtemény szintjén is megteremtette az ötvenes évek után kanonizálódott modernista elbeszélést.
1973-ban jelentős szervezeti és személyi változások történtek: dr. Bertalan Vilmost kinevezték a Budapesti Történeti Múzeum főigazgató-helyettesévé, az Újkori Osztály gyűjteményeit pedig kettéválasztották, így megalakult a várostörténeti és az önálló képzőművészeti osztály (metszettár, éremtár, grafikai gyűjtemény, a festészeti és a szobrászati gyűjtemény). Az utóbbi vezetésével dr. Tőkei Ferencnét bízták meg, és két fiatal művészettörténész-muzeológus, Földes Emília és Mattyasovszky Zsolnay Péter került a festészeti és a grafikai gyűjtemény élére. Ők a 20. századi modernizmus emlékeinek megszerzése mellett immár az új avantgárd törekvésekre nyitottan, a fiatalabb nemzedékek alkotásainak gyűjtésére is fókuszáltak. Ennek jegyében egyrészt a hetvenes évek közepétől sikerült jelentős anyagot összegyűjteniük az egykori Európai Iskola művészeinek alkotásaiból, továbbá 1980-ban Ország Lili hagyatékának egy része is a múzeumba került. Másrészt a hetvenes–nyolcvanas évek fordulójától a legfiatalabb generáció, közöttük az Iparterv-csoport művészeinek főművei is a gyűjtemény részévé váltak.
Eközben 1980-ban ismét megváltozott a gyűjtemény vezetése. Dr. Tőkei Ferencné Egry Margitot korábbi helyettese, Földes Emília követte. Mattyasovszky Zsolnay Péter folytatta a grafikai gyűjtést, az éremanyagot Krómer Ágnes, a metszettárat B. Nagy Anikó gondozta. 1983-ban, az épületrekonstrukció befejeztével, a Kiscelli Múzeumban megnyílt a gyűjtemény egészét bemutató képzőművészeti kiállítás, majd a nyolcvanas évek közepétől megszaporodott a képzőművészeti tárlatok száma is. Ezek közül kiemelkedett az 1988-ban megrendezett Temp-Rom-Tér című kiállítás. A Kiscelli Múzeum rossz állapotban lévő templomterének különös atmoszférájában a gyűjtemény legmodernebb anyagát láthatta a szakma és a közönség. Ez a kiállítás nem csupán osztatlan sikert aratott, de fontos változásokat hozott: a főváros vállalta a templomtér kiállítási térré alakításának költségeit, valamint 1989-ben ismét engedélyezte, hogy a képzőművészeti gyűjtemény a Fővárosi Képtár nevet használja.
A Fővárosi Képtár első állandó kiállítása 1992. március 24-én nyílt meg a Kiscelli Múzeum első emeletén, és ebben az évben elkészült a Templomtér felújítása is, ami az eredeti elképzeléseknek megfelelően a Fővárosi Képtár időszaki kiállításainak a színhelye lett. Az állandó kiállítás előkészítése, majd megnyitása jó alkalom volt az eltelt évtizedek gyűjtésének összegzésére, a gyűjtemény erényeinek és hibáinak az értékelésére, és a további gyűjtés átgondolására. Néhány „hézagpótló” vásárlás eredményeként sikerült a 60-as, 70-es évek anyagát jelentős művekkel, esetenként főművekkel gazdagítani, és folytatni a 80-as évek kollekciójának gyarapítását. Földes Emília 1996-tól mint igazgatóhelyettes működött az intézményben 2002-ben bekövetkezett haláláig. Mattyasovszky Zsolnai Péter 2014-ig kezelte a Képtár grafikai gyűjteményét.
